J. G. Benci Arqued et al.: Taxonomía de Schinus pilifera y características reproductivas
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Benci Arqued, José G.; Mariela Fabbroni; Emanuel Fuentes; Miriam N. Gil;
Johana Villada; Gustavo Araya; Víctor H. Aquino; María M. Alemán;
Evangelina C. Lozano; María A. Zapater*
Facultad de Ciencias Naturales y Consejo de Investigación, Universidad Nacional de Salta (U.N.Sa),
Avda. Bolivia 5150, (4400) Salta, Argentina.
* Au
tor corresponsal: aliciazapater@yahoo.com.ar
Taxonomic circumscription of Schinus pilifera (Anacardiaceae) and
reproductive characteristics of a population from La Calderilla,
Salta, Argentina
ä Ref. bibliográfica: Benci Arqued, J. G.; Fabbroni, M.; Fuentes, E.; Gil, M. N.; Villada, J.; Araya, G.; Aquino,
V. H.; Alemán, M. M.; Lozano, E. C.; Zapater, M. A. 2019. “Circunscripción taxonómica de Schinus pilifera
(Anacardiaceae) y características reproductivas de una población de La Calderilla, Salta, Argentina”. Lilloa 56
(2): 18-36. Fundación Miguel Lillo, Tucumán, Argentina. D.O.I.: doi.org/10.30550/j.lil/2019.56.2/2
ä Recibido: 21/12/18 – Aceptado: 15/08/19
ä URL de la revista: http://lilloa.lillo.org.ar
ä Algunos derechos reservados. Esta obra está bajo una Licencia Creative
Commons Atribución – No Comercial – Sin Obra Derivada 4.0 Interna-
cional.
RESUMEN
Schinus pilifera es un arbusto nativo del noroeste y centro de Argentina con amplia
distribución en siete provincias y también en el sur de Bolivia. Es una especie muy
polimórfica que ha sido dividida intra-específicamente en tres variedades: var. pili-
ferus, var. boliviensis y var. cabrerae en base a caracteres de pubescencia y glabrescencia
de sus hojas. No se encontró información sobre la variación morfológica, el siste-
ma sexual y reproductivo de la especie. Los objetivos fueron obtener información
morfológica general, del sistema reproductivo y analizar la validez de los taxones
intraespecíficos. Se estudiaron colecciones de los herbarios LIL y MCNS además
de herbarios virtuales BM, GH, MO y NY. Se realizaron nuevas colecciones en
diferentes ambientes de las provincias de Salta y Tucumán a los fines de conocer y
analizar la variación entre las poblaciones. Se estudiaron varios aspectos morfológicos
y reproductivos de una población en La Calderilla, Departamento La Caldera (Salta)
instalada en un antiguo lecho del río La Caldera a 1300 m snm. Se concluyó que los
Circunscripción taxonómica de Schinus
pilifera (Anacardiaceae) y características
reproductivas de una población de La
Calderilla, Salta, Argentina
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caracteres que definían a las variedades resultaron confusos por lo que fueron inva-
lidadas y pasaron a la sinonimia. La especie es dioica. La polinización es ambófila.
Palabras clave — Morfología, molle, nomenclatura, sistema reproductivo.
ABSTRACT
Schinus pilifera is a native shrub from northern and central Argentina with a wide
distribution in seven provinces also found in southern Bolivia. It a very polymor-
phic species that has been split into three intra-specific varieties: var. piliferus, var.
boliviensis and var. cabrerae based on leaves pubescence and glabrescence character-
istics. No information was found about the morphological variation, or sexual and
reproductive systems of this species. The objectives were to obtain general mor-
phological information on the reproductive system and analyze the validity of the
intraspecific taxa. LIL and MCNS herbaria collections were studied, as well as the
virtual ones from BM, GH, MO and NY herbaria. New collections were made in
different environments of Salta and Tucumán to recognize and analyze the variation
among populations. Several morphological and reproductive aspects were studied
of a population from La Calderilla, Department La Caldera (Salta), located in an
old bed of La Caldera River at 1300 m asl. It was concluded that the characteristics
defining the varieties were confusing, reasonwhy they were invalidated and passed
to the synonymy. The species is dioecious. The pollination is ambophilc.
Keywords — Morphology, molle, nomenclature, reproductive system.
INTRODUCCIÓN
El género Schinus L. es el de mayor magnitud de la Familia Anacardiaceae por el
elevado número de especies. Fue dividido intra-genéricamente por Barkley (1944)
en dos Subgéneros: Duvaua (Kunth) F. A. Barkley con hojas simples, inflorescencias
en pseudoracimos y tallos espinescentes o no y Euschinus F. A. Barkley con hojas
compuestas, inflorescencias mayormente panículas y tallos no espinescentes. En
el Subgénero Duvaua se diferenció la Sección Euduvaua F. A. Barkley con ramas
espinescentes y la Sección Pseudoduvaua F. A. Barkley con ramas no espinescentes.
Schinus pilifera I. M. Johnston, motivo de este trabajo, fue incluido en el Subgen.
Duvaua Sect. Eduvaua por poseer hojas simples y ramas espinescentes.
En el género Schinus se encontró una amplia variación de opiniones respecto
al sistema sexual. Para (Cabrera, 1938; Muñoz, 2000) son arbustos poligamo-dioi-
cos; Barkley (1957) solo describe flores estaminadas y pistiladas; según Juárez de
Varela y Novara (2007) son arbustos dioicos o polígamo-dioicos; para Silva-Luz et
al. (2018) son arbustos dioicos. De S. pilifera ningún autor emitió opinión sobre el
sistema sexual, incluido Silva-Luz et al. (2018) que consideró a todos los Schinus
como dioicos. Sin embargo estudios recientes realizados en Schinus areira L. sobre
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una población cultivada en la Universidad Nacional de Salta, mostraron que si bien
la mayoría de los árboles eran dioicos, un número menor eran polígamo-monoicos
(Zapater et al., 2018).
Recientemente, Silva-Luz et al. (2018) consideraron a Schinus un género con una
elevada inconsistencia morfológica en la clasificación intra-genérica y la necesidad de
modificación en la delimitación de las especies. A partir de esta base investigaron las
relaciones filogenéticas de 44 taxones y muestrearon 122 especímenes concluyendo, a
pesar de la aparente monofilia de Schinus, que el Subgénero Euschinus y las Secciones
del Subgénero Duvaua son polifiléticas. De las relaciones filogénéticas emergentes de
este estudio surgieron ocho linajes, si bien las relaciones entre las especies de algunos
clados fueron poco claras. Aun así, varios caracteres morfológicos y anátomo-foliares
resultaron muy adecuados para caracterizar los linajes. Sobre esta base se generó una
clasificación de Schinus en ocho Secciones, considerando una combinación de carac-
teres morfológicos y anatómicos asociados con la distribución geográfica. Así, la Sect.
Pilifera Silva-Luz & J. D. Mitch. quedó integrada por unas nueve especies, aunque
las relaciones entre ellas no fueron esclarecidas; además se detectó la existencia de
especies crípticas o desconocidas. Por ello, los autores plantearon la necesidad de
una revisión taxonómica para la identificación de caracteres nuevos que podrían ser
utilizados en la delimitación de las especies, sobre la base de considerar a S. pilifera
como un complejo (Silva-Luz et al., 2018).
Las especies de la Sect. Pilifera habitan en un amplio rango de tipos de vege-
tación, en los bosques xerofíticos deciduos y los arbustales del Monte y el Espinal
principalmente en Argentina y también en la savana Uruguayense. Schinus johnstonii
F. A. Barkley incluida en esta misma Sección, es la especie más austral con densas
poblaciones desde el Monte hasta la Estepa patagónica (Silva-Luz et al., 2018).
Las características diagnósticas mencionadas por Silva-Luz et al. (2018), para la
Sect. Pilifera fueron: arbustos generalmente armados con ramas de hojas simples, a
menudo con hojas diferentes en forma y tamaño a las adultas; las inflorescencias en
pseudoracimos, tirsoides y panículas; las flores pentámeras con pétalos más cortos
que los estambres y los frutos globosos, rosados a purpúreos. El estudio anatómico de
las hojas reveló un mesófilo iso-bilateral, tejido vascular del pecíolo y nervio medio
dispuesto en haces vasculares de forma creciente y pecíolo con parénquima homogé-
neo. Los taxones incluidos fueron: S. bumelioides I. M. Johnst., S. fasciculata (Griseb.)
I. M. Johnst., S. johnstonii F. A. Barkley, S. pearcei Engl., S. pilifera I. M. Johnst., con
tres variedades: S. pilifera var. boliviensis (F. A. Barkley) F. A. Barkley y S. pilifera var.
cabrerae (F. A. Barkley) F. A. Barkley y la variedad típica, S. praecox (Griseb.) Speg.,
S. sinuata (Griseb.) Engl. y S. uruguayensis (F. A. Barkley) Silva-Luz.
Schinus pilifera fue descripta por Johnston (1938) para Bolivia y Argentina, desig-
nándose como tipo un espécimen de S. Venturi proveniente de Alemania (Departa-
mento Guachipas, Salta) (GH, sub nom. Schinus piliferus). En 1944, Barkley describió
dos taxones afines: Schinus cabrerae F. A. Barkley y Schinus fasciculatus (Griseb.) I. M.
Johnston var. boliviensis F. A. Barkley, a los que posteriormente transfirió, en 1957, a
S. piliferus con rango varietal, generando de este modo tres variedades: var. piliferus,
var. cabrerae (F. A. Barkley) F. A. Barkley y var. boliviensis (F. A. Barkley) F. A. Barkley,
diferenciadas por la distribución de la pubescencia en las hojas.
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Por otra parte, en la principal bibliografía genérica (Barkley, 1957; Muñoz, 2000),
la diferenciación de S. pilifera respecto a especies afines se basa exclusivamente en
caracteres foliares (forma de lámina, margen, ápice y distribución de la pubescen-
cia/glabrescencia para las variedades), lo que resulta confuso para la identificación
de los individuos a campo y de los ejemplares en herbario.
En el año 2000, Muñoz en Flora Fanerogámica Argentina mantuvo a S. pilifera
con sus tres variedades (citada como S. piliferus). Por su parte, Juárez de Varela y
Novara (2007), en Flora del Valle de Lerma, comentaron que no pudieron diferenciar
las variedades potencialmente existentes entre los materiales estudiados para esa área
de la provincia de Salta. A la fecha se mantienen vigentes las tres variedades de S.
pilifera tanto en la Flora del Cono Sur (www.darwin.edu.ar) como en Flora Argentina
(www.floraargentina.edu.ar), según la base de datos disponibles on line.
Respecto a la sexualidad, como se mencionó anteriormente, no hay definiciones
sobre la sexualidad de S. pilifera por ninguno de los autores consultados (Barkley,
1957; Muñoz, 2000; Silva-Luz et al., 2018). Tampoco se encontró información acerca
de su biología floral y sistema reproductivo; además, los caracteres morfológicos
reproductivos no fueron utilizados para la diferenciación específica.
El fruto drupa del género Schinus de las Anacardiaceae en general, según Bas-
kin, Baskin, Li (2000), posee semilla indiferenciada y protegida por el fruto duro
(endocarpo) formado por tres capas impermeables de esclereidas en empalizada, que
determinan dormición física. No se encontró en la bibliografía consultada estudios
particularizados sobre la morfología y anatomía del fruto drupa de S. pilifera.
Por lo expuesto, los objetivos de la presente investigación fueron 1) revisar y
seleccionar los caracteres morfológicos vegetativos (de planta adulta y plántula) y
reproductivos, con mayor peso para la delimitación taxonómica de S. pilifera; 2)
analizar la validez de los caracteres diagnóstico de las variedades; 3) determinar la
sexualidad y el sistema reproductivo estudiando una población de la localidad de La
Calderilla (Salta-Argentina); 4) analizar los caracteres morfo-anatómicos del fruto y
su relación con la identificación taxonómica.
MATERIALES Y MÉTODOS
Análisis taxonómico
Se estudiaron los ejemplares de las colecciones de los siguientes herbarios de Argen-
tina (citados por sus acrónimos) LIL y MCNS e imágenes virtuales consultados «on
line» de los herbarios BM, GH, MO y NY, los que se describieron en forma completa,
analizando los caracteres específicos y varietales. A campo, se trabajó durante el pe-
ríodo 2016-2017 en el estudio de la biología reproductiva de una población nativa de
S. pilifera como especie dominante de una comunidad de Chaco serrano constituida
también por Scutia buxifolia Reissek. (coronillo), Vachellia caven (Molina) Seigler &
Ebinger (churqui), Vachellia aroma (Gillies ex Hook. & Arn.) Seigler & Ebinger (tus-
ca), Allophylus edulis (A. St.-Hill., A. Juss. & Cambess.) Hieron. ex Niederl. (chal chal),
Celtis iguanea (Jacq.) Sarg. (tala gateador), Tecoma stans (L.) Juss. ex Kunth. (guarán
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amarillo) y Xylosma pubescens Griseb. (espina corona). La comunidad se extiende en
un sector marginal del río La Caldera en la localidad de La Calderilla (Departamento
La Caldera, Salta), sobre un antiguo cauce con sustrato areno-pedregoso (Fig. 1A).
Se estudiaron caracteres vegetativos de ramas y hojas en diferentes estadios etarios;
también reproductivos de inflorescencias y flores en diferentes estadios fenológicos,
los que fueron contrastados con otras poblaciones estudiadas de Salta y Tucumán.
Para determinar las características florales (cualitativas y cuantitativas) se colecta-
ron 30 flores (15 pistiladas y 15 estaminadas) en antesis provenientes de individuos
diferentes tomadas al azar. Diez flores fueron diseccionadas bajo lupa y cada una de
sus piezas (longitud y ancho de sépalos y pétalos, longitud y ancho de estambres,
longitud y ancho de ovario, estilo y estigmas, longitud y ancho de estaminodios y
longitud y ancho de pistilodios); también de frutos (diámetros) que fueron medidos
en milímetros con un calibre digital. Las otras 10 flores fueron fijadas en FAA para
su posterior análisis más detallado en el microscopio electrónico de barrido (MEB;
JEOL JSM-6480 LV). Para ello las flores fueron tratadas con las técnicas convencio-
nales propias de este tipo de estudio (D’Ambrogio de Argüeso, 1986).
Biología floral y reproductiva
Debido a la variación de opiniones entre autores acerca de la sexualidad genérica,
se decidió experimentar con árboles de sexualidad aparentemente separada. A prin-
cipios de setiembre del 2016, se aplicaron dos tratamientos considerados primarios
y generalmente utilizados en especies con flores perfectas, en 10 individuos de la
población (cinco estaminados y cinco pistilados) seleccionados al azar, considerados
coetáneos por compartir el mismo porte (altura total hasta 5 m y fustes de 10-15 cm
de Diámetro a la Altura de Pecho, DAP). Los tratamientos fueron Autopoliniza-
ción Espontánea (APE) y Polinización libre (PL), que contribuirán a una rápida e
indirecta aproximación al conocimiento de la sexualidad de la población. Para APE
se embolsaron cinco inflorescencias por árbol en estado de botón floral con bolsas
de voile de alta densidad que impedía el paso de polen transportado por el viento,
circundando la copa a nivel medio externo. Para PL, se marcaron en los mismos
individuos con cintas plásticas otras cinco inflorescencias elegidas al azar en posi-
ciones similares. Alcanzada fructificación a comienzos de noviembre-diciembre, se
extrajeron las muestras embolsadas y libres, para efectuar los recuentos de flores
producidas y número de frutos logrados. Se calculó el Éxito Reproductivo Relativo
(ERR) de cada tratamiento a través de la relación (Nº de frutos/Nº de flores) x (Nº
de semillas /Nº de óvulos) x 100, sobre la base de que los frutos son uniseminados
(Dafni, 1992).
La proporción P/O (Polen/Óvulo) se determinó en laboratorio a partir de 10
botones florales. Se extrajeron separadamente los estambres de cada ciclo (cortos y
largos), se maceraron en 0,5 ml de una solución de detergente, agua y alcohol, se
homogeneizaron en vórtex; y luego se extrajo una pequeña alícuota que fue colocada
en un hemocitómetro para el conteo de granos de polen. Obtenido el P/O, resultante
del promedio de las 10 flores, se comparó con los valores índices de la tabla de Cru-
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den (1977) y de Dafni (1992), obteniendo la clasificación del sistema reproductivo
correspondiente a la especie.
Tipo de Polinización.— En 2017, en el mes de octubre, con el objetivo de conocer
el o los tipos de polinización (eófila, entomófila o ambófila) se realizó un nuevo
embolsamiento con tul, tejido que permite el ingreso de granos de polen del exterior
pero no a los polinizadores, en cinco inflorescencias de cinco árboles pistilados en el
área de la población. Producida la fructificación se determinó el porcentaje de frutos
producidos por inflorescencia y el promedio por árbol.
Morfología del fruto.— Para el estudio de los frutos se seleccionaron al azar 25
drupas maduras de 10 individuos de la misma población, en las que se registró el
diámetro por la forma esférica de las drupas y el peso específico con exocarpo, em-
pleando calibre digital y balanza de precisión. También se determinó el peso de 100
frutos con y sin exocarpo a los fines reproductivos en vivero. Se describió con LB y
MEB la morfología del fruto y la semilla.
RESULTADOS
Tratamiento taxonómico
Schinus pilifera I. M. Johnston, J. Arnold Arb. 19: 256. 1938. TIPO: Argentina. Salta,
Dpto. Guachipas, Alemanía, 1300 m snm, S. Venturi 9830, 27-XI-1929 (holotipo
GH00049186!; isotipo BM000884833!). (Figs.1, 2, 3).
Schinus fasciculata (Griseb.) I. M. Johnst. var. boliviensis F.A. Barkley, Brittonia 5:
177. 1944. Schinus. pilifera I. M. Johnston var. boliviensis (F.A. Barkley) F.A. Barkley,
Lilloa 28: 39. 1957. TIPO: Bolivia, Bolivia plateau, M. Bang 981, 1891 (holotipo
MO-260108!).
Schinus cabrerae F.A. Barkley, Brittonia 5: 173. 1944. Schinus pilifera I. M. Johns-
ton var. cabrerae (F.A. Barkley) F.A. Barkley, Lilloa 28: 38. 1957. TIPO: Argentina.
Tucumán, Trancas, D. Rodríguez 1167, 10-XII-1913 (holotipo NY00050880!).
Arbusto perennifolio, a veces con aspecto arborescente y copa irregular de hasta
5 m alt. (Fig. 1B), diclino-dioico (determinado en este trabajo a partir del estudio
de éxito reproductivo), aromático, corteza oscura longitudinalmente fisurada (Fig.
1C), con varios troncos basales de hasta 10-15 cm diám. Las ramas basales de la copa
son de color gris claro, estriadas, rugosas; las de menor edad hasta de 2 y 3 años a
menudo espinescentes, pardo-rojizas (Fig. 1D), con pubescencia corta, densa a se-
midensa, de tricomas muy cortos, blancos, erectos; con pequeñas lenticelas negras
esparcidas. Las ramas juveniles de 1-2 años, verdosas y con tonalidades rojizas al
aumentar en edad son densamente pubescentes. Sobre las ramas de 2-3 años, los in-
dividuos pistilados de diferentes edades desarrollan 1-6 ramas espinescentes floríferas